Introducción

Los ríos intermitentes y arroyos efímeros integran parte de los sistemas acuáticos continentales que sufren la interrupción periódica del caudal o incluso el secado completo del cauce (Gallart et al. 2016; Datry et al. 2017) y, aunque el momento de la sequía estacional suele ser predecible, la intensidad del flujo del caudal experimenta una fuerte variabilidad interanual (Cid et al. 2016; Carcavilla et al. 2017). Estos cursos de agua temporales son comunes en muchas zonas del mundo, especialmente en las zonas secas, donde su número y extensión se están viendo incrementados debido al cambio climático y a las actividades humanas que implican un consumo de agua (Tooth 2000; Larned et al. 2010; Gallart et al. 2016). Estos ecosistemas cada vez más extendidos, constituyen el hábitat de multitud de especies (Gallart et al. 2016), a pesar de que el cese del caudal representa una etapa crítica con cambios en la disponibilidad y calidad del hábitat (Boulton 2003).

Una característica sobresaliente de los cursos de agua temporales es la particularidad de la vida acuática que albergan, ya que las comunidades biológicas requieren poseer adaptaciones para hacer frente a la temporalidad en el flujo de agua (Larned et al. 2010; Cid et al. 2016). Uno de los grupos de organismos adaptados a vivir en hábitats acuáticos temporales son los líquenes (Nascimbene y Nimis 2006; Nascimbene et al. 2009), que van a constituir importantes elementos de vegetación sobre las superficies rocosas de estos cursos agua (Thüs 2002; Nascimbene y Nimis 2006; Nascimbene et al. 2009). En estos ambientes, los líquenes se ven afectados por varios factores ecológicos relacionados con la duración en el tiempo de inmersión, las características del sustrato (litología y estabilidad), la disponibilidad de luz, la calidad del agua, la composición química, y la velocidad y el flujo del agua (Keller y Scheidegger 1994; Gilbert 1996; Gilbert y Giavarini 1997, 2000; Thüs 2002; Aptroot y Seaward 2003; Krzewicka y Galas 2006; Nascimbene et al. 2007). La mayoría de los líquenes anfibios están relacionados con condiciones de buena iluminación, de forma que en zonas más umbrosas la diversidad de especies desciende considerablemente (Nascimbene et al. 2013). Además, el tipo de roca es especialmente importante, ya que necesitan un sustrato rocoso estable y resistente a la erosión, de forma que hay muy pocas especies especializadas en sustratos calcáreos, ya que sufren una mayor erosión mecánica y química (Hawksworth 2000; Nascimbene y Nimis 2006). Por otro lado, la calidad del agua va a ser determinante en la supervivencia de las especies, ya que la sedimentación limita el crecimiento de los líquenes, interfiriendo en la penetración de la luz y ejerciendo un estrés mecánico cuando se deposita sobre los talos de los líquenes (Thüs 2002).

La mayoría de los líquenes de agua dulce viven sumergidos solo durante una parte del año (líquenes anfibios o semiacuáticos) (Aptroot y Seaward 2003; Thüs et al. 2014), por lo que se tienen que adaptar a los ciclos de humectación y secado que experimentan durante las fluctuaciones diurnas y estacionales en la disponibilidad de agua (Coste et al. 2016). Así, en función del tiempo de inmersión al que van a estar sometidos los talos en los cursos de agua, se han considerado varias zonas o bandas (Pereira et al. 1987; Gilbert 1996; Valcárcel y Carballal 2002; Coste 2010; Hachulka 2011; Thüs et al. 2014; Krzewicka et al. 2017): (A) zona regularmente sumergida, donde los líquenes viven sumergidos una gran parte del año (algunos autores indican que más de 6-9 meses), (B) zona sumergida en las crecidas, donde los líquenes están sumergidos regularmente después de las lluvias, y cuando no están sumergidos, están humedecidos por aerosol del agua (zona de salpicadura); (C) zona terrestre, sujeta a inundaciones episódicas después de fuertes lluvias y agua de escorrentía. Los líquenes que colonizan estas zonas se corresponden con un número escaso de grupos taxonómicos que, además, suele ser bastante homogéneos a lo largo del mundo (Aptroot y Seaward 2003). En Europa hay reconocidas cerca de 150 especies con mayor o menor afinidad por el agua dulce, y alrededor de 250 especies a lo largo del mundo (Nascimbene et al. 2013). La cuestión que nos preguntamos es si los líquenes asociados a ambientes de agua dulce, principalmente ríos y arroyos, son capaces de desarrollarse fuera de estos hábitats, en zonas terrestres, sin contacto con el agua. En este caso, los ríos intermitentes y arroyos efímeros serían cruciales para la supervivencia de estas especies y, en particular, los tramos asociados con gargantas, rápidos y cascadas, con una gran extensión de roca expuesta y ausencia de contaminación, se constituirían como las zonas con mayor diversidad y abundancia de especies de líquenes anfibios.

En este contexto, cabría esperar que un hábitat tan particular como los ríos intermitentes y arroyos efímeros, sujetos a periodos de inundación y sequía, alberguen un conjunto de líquenes adaptados a esta temporalidad. De esta forma, las especies que estén mejor adaptadas a crecer en zonas con periodos de inundación más largos y constantes serán más proclives a desaparecer con un aumento de la estacionalidad y en el medio terrestre, mientras que las especies adaptadas a vivir en zonas donde las inundaciones son episódicas, será más probable que colonicen otros medios terrestres húmedos, aunque no necesariamente ligados a cauces de agua dulce. Por tanto, nos preguntamos sobre la especificidad de las especies de líquenes anfibios por estos hábitats tan particulares y tan poco estudiados en la Península Ibérica.

Materiales y métodos

Para la consecución del objetivo planteado, se obtuvo un listado preliminar de las especies de líquenes asociadas a hábitats de agua dulce en la Península Ibérica, donde además se recogían sus preferencias en cuanto al tiempo de inundación en una distribución zonal (Pereira et al. 1987; Gilbert 1996; Valcárcel y Carballal 2002; Coste 2010; Hachulka 2011; Thüs et al. 2014; Krzewicka et al. 2017) (ver introducción). Para cada una de las especies recogidas en el listado preliminar, se obtuvo su distribución peninsular utilizando el nodo GBIF España (https://www.gbif.es/), excluyendo todas aquellas que no estuvieran citadas en el territorio peninsular. Como resultado, 50 especies fueron seleccionadas y todas las citas para estas especies fueron extraídas usando el formato Darwin Core.

Tras revisar todas las citas y eliminar los duplicados, se extrajo la información relativa a la colección o conjunto de datos del que procede el registro (collectionCode), la ocurrencia de la especie registrada (occurrenceID), las personas, grupos u organizaciones responsables del registro (recordedBy), la fecha en la que la especie fue registrada (eventDate), el hábitat (hábitat), provincia (stateProvince) y localidad (locality) donde la especie fue registrada, y el rango de altitud (minimum and maximum elevation), longitud y latitud donde se realizó el registro (decimal latitud and longitud). En concreto, los campos que aportan información sobre las características de la autoecología de las especies son los relacionados con el hábitat y la localidad. Dado que nuestro objetivo es determinar la especificidad que pueda tener cada una de las especies por los hábitats de agua dulce y que, en numerosas ocasiones, el campo “hábitat” estuvo ausente o incompleto, se completó la búsqueda con referencias bibliográficas relacionadas con esa cita en particular usando los diferentes censos de líquenes del territorio peninsular y algunos trabajos más recientes (p.e. Álvarez et al. 2001; Llimona y Hladun 2001; Burgaz 2006; Pérez-Ortega y Álvarez-Lafuente 2006; Valcárcel y López de Silanes 2010; Romero y Navarro-Rosinés 2021). Por último, para completar la información relativa a las 50 especies de líquenes anfibios seleccionados, se incorporó el material recolectado por nosotros en las provincias de Ciudad Real y Toledo e incluido recientemente en el herbario MACB.

Resultados

Los resultados indican un desconocimiento importante de los líquenes asociados a cursos de agua dulce, ya que existen pocas citas y la mayoría proceden del tercio norte peninsular (Anexo I). Las especies más abundantes son Catillaria chalybeia, Buellia spuria y Pseudosagedia chlorotica, de mayor amplitud ecológica, que aparecen con frecuencia en zona terrestre (Zona C). Las especies más escasas son Pseudosagedia guentheri citada en el Parque Natural de Redes (Asturias), Polyblastia quartzina, en Pirineos (Huesca) y Montes de Toledo (Toledo) o Pyrenocollema saxicola en el río Visuña (Lugo) y Redes (Asturias) (Tabla 1, Anexo I).

Tabla 1. Listado de especies con indicación de las zonas (bandas) de preferencia. A: zona regularmente sumergida; B: zona inmersa en las crecidas, inundada regularmente después de las lluvias, y cuando no están inmersos, están humedecidos por aerosol del agua; C: zona terrestre, sujeta a inundaciones episódicas después de fuertes lluvias y agua de escorrentía. Se indica también el número de citas obtenidas del nodo GBIF España, indicando el tipo de hábitat (fluvial – Fluv– y terrestre –Terr–), el rango altitudinal, y el número de provincias referenciadas (Provs).

Table 1. List of species indicating their preferred zones (bands). A: regularly submerged; B: immersed during floods, regularly inundated after rainfall, and when not submerged, moistened by water spray; C: terrestrial zone subject to episodic flooding after heavy rain and runoff. The number of records obtained from GBIF Spain is provided, indicating the type of habitat (fluvial – Fluv– and terrestrial –Terr–), altitudinal range, and number of referenced provinces (Provs).

Son muy pocos los grupos taxonómicos representados (a nivel de familia), y el más frecuente es de las Verrucariaceae que incluye al 56% de las especies (Anexo I). En cuanto al tipo de reproducción, el 72% de las especies desarrolla peritecios, aumentando el porcentaje al 86% si consideramos a las especies de zonas regularmente sumergidas y a las de zonas sumergidas durante las crecidas (zonas A y B, respectivamente).

A pesar del escaso número de registros para una gran parte de las especies, especialmente para las 36 especies asociadas a las zonas A y B, podemos observar un amplio rango altitudinal (Tabla 1), y gran parte de las citas (salvo en Galicia principalmente) se corresponden con zonas situadas por encima de los 1300 m de altitud (Fig. 1).

Figura 1. Distribución altitudinal del número total de citas ligadas a hábitat fluviales (539 citas).

Figure 1. Altitudinal distribution of the total number of records linked to fluvial habitats (539 records).

Los resultados apuntan también a una fuerte especificidad de las especies por el medio acuático, especialmente de las especies que aparecen mejor representadas en las zonas A y B. Las especies que van a estar mejor adaptadas a zonas con periodos de inundación más largos y constantes (zonas A y B), van a estar prácticamente ausentes en el medio terrestre (Tabla 2). Sin embargo, las especies adaptadas a vivir en zonas donde las inundaciones son episódicas (zona C), aparecen con mayor frecuencia en medios terrestres (Tabla 2).

Tabla 2. Distribución de las especies en función de las zonas (bandas) de preferencia. Se indica el porcentaje de citas asociadas a medios fluviales frente a terrestres.

Table 2. Species distribution according to the different zones (bands). The percentage of records associated with fluvial versus terrestrial environments is indicated.

Discusión

La mayoría de los líquenes anfibios que están en contacto directo con el agua ya sea porque estén regularmente sumergidos o porque parte del año estén bajo la influencia de las salpicaduras, muestran una gran especificidad por el medio acuático, estando ausentes del medio terrestre. Si a ello le añadimos las preferencias de hábitat y ambientales, como la presencia de superficies rocosas amplias, estables y poco erosionables, luz suficiente, pH > 5 o ausencia de eutrofización (p.e. Gilbert y Giavarini 1997; Nascimbene y Nimis 2006; Nascimbene et al. 2013; Thüs et al. 2014), los cursos de agua temporales de zonas de montaña cobran una gran importancia en la supervivencia de estas especies.

Gran parte de los líquenes anfibios que viven en las zonas A y B van a estar expuestos a largos periodos de inmersión que alternan con periodos de desecación más o menos variables (Gilbert y Giavarini 1997; Hawksworth 2000; Thüs et al. 2014) que, en las montañas mediterráneas, coinciden con la época estival de mayor insolación y de temperaturas más elevadas (Nascimbene et al. 2023). Estos líquenes son altamente especializados y su respuesta al secado y rehumedecimiento es una característica clave para la supervivencia en su hábitat (Richardson 1993; Gilbert y Giavarini 1997; Hawksworth 2000). Sin embargo, este grupo de líquenes anfibios es muy sensible a desecaciones prolongadas y difícilmente podrían desarrollarse en ambientes terrestres (Thüs et al. 2014).

La biota de líquenes en hábitats fluviales se compone principalmente de formas de crecimiento crustáceas delgadas, que facilitan el intercambio de gases y tienen una alta densidad de fotobiontes para mejorar el equilibrio entre el consumo de hidratos de carbono por respiración y las ganancias fotosintéticas (Thüs et al. 2014). Estos fotobiontes son esenciales para la tolerancia de los líquenes a las inundaciones (Hawksworth 2000) de forma que, muchos líquenes terrestres o de hábitats semiacuáticos con fotobiontes no especializados se "ahogan" cuando se exponen a períodos prolongados de inmersión (Thüs et al. 2014). Así, unos pocos líquenes dentro de la familia Verrucariaceae, han desarrollado compatibilidad con algunos géneros de algas típicos del medio acuático como Dilabifilum o Heterococcus (Thüs 2002; Thüs et al. 2011). Estos líquenes no solo son tolerantes a la inundación permanente, sino que también tienen una tolerancia muy limitada a la desecación (Hawksworth 2000; Thüs 2002; Coste et al. 2016). Otra de las características que presentan la mayoría de las especies que viven en las zonas A y B, que sufren mayores periodos de inmersión, es la presencia de peritecios como estructura de reproducción sexual. Según Aptroot & Seaward (2003) los peritecios son más resistentes al flujo de agua que los apotecios, ya que ofrecen una mayor protección al himenio dentro de su estructura cerrada y esférica.

Además, la sedimentación y la eutrofización son dos factores importantes que van a afectar a estos líquenes anfibios (Thüs 2002). Por un lado, la sedimentación limita el crecimiento de las especies de líquenes, interfiriendo en la penetración de la luz y actuando con efecto mecánico cuando cubre los talos de estos líquenes crustáceos (Gilbert y Giavarini 1997; Thüs 2002), siendo más sensibles las especies con talos subgelatinosos que las que desarrollan talos más gruesos y areolados (Nascimbene et al. 2013). Por otro lado, los sólidos en suspensión van a favorecer las cubiertas de algas filamentosas, limo, lodo y ciertas especies de briófitos (Gilbert y Giavarini 1997), dejando poco espacio disponible para el desarrollo de los líquenes, que van a ser escasos y muy efímeros (Gilbert y Giavarini 1997).

¿Por qué la relevancia de ríos temporales y arroyos efímeros de montaña?

La degradación de los ecosistemas fluviales es un problema histórico relacionado con su uso como fuente de recursos y como vías para la eliminación de residuos (Alonso y Camargo 2005). Algunos de los principales problemas que presentan estos ecosistemas están vinculados a la contaminación por materia orgánica y la eutrofización por uso de fertilizantes nitrogenados que provienen de una agricultura intensiva (Alonso y Camargo 2005; Silva et al. 2017; García y Miranda 2018), y que van a constituir los principales inconvenientes para el desarrollo de los líquenes anfibios (p.e. Gilbert y Giavarini 1997; Nascimbene et al. 2013; Thüs et al. 2014). Además, los cultivos forestales realizados durante la segunda mitad del siglo XX han intensificado los procesos erosivos, produciendo en muchos casos la colmatación de cauces de ríos y arroyos en zonas mediterráneas a menor altitud (Sousa et al. 2010), eliminando por completo el hábitat potencial para los líquenes anfibios.

En este sentido, las partes altas de los ríos, arroyos y torrentes, donde la velocidad de la corriente es mayor y apenas existen contaminación y eutrofización, se configuran como puntos clave para la colonización y supervivencia de las especies de líquenes anfibios. De hecho, aunque para el conjunto de especies estudiadas el rango altitudinal es amplio, una gran parte de las citas obtenidas del nodo de GBIF España, proceden de arroyos, torrentes y ríos de montaña, situados por encima de los 1300 m de altitud (Cordillera Pirenaica, Cordillera Cantábrica, Sistema Ibérico, Sierra Nevada) y regidos por una gran estacionalidad y variabilidad inter e intra-anual. Estos datos estarían en consonancia con los apuntados por otros autores para Europa, que muestran que la diversidad es más elevada en zonas de media y alta montaña, determinada principalmente por la calidad del agua (p.e. Nascimbene y Nimis 2006; Krzewicka et al. 2020).

Sin embargo, los principales problemas a los que se enfrentan estos líquenes anfibios son los derivados del cambio climático y el uso del agua por el ser humano. Los ecosistemas acuáticos continentales más afectados por el cambio climático son los ríos y arroyos de montaña, con una gran dependencia de las precipitaciones anuales y/o estacionales (Álvarez Cobelas et al. 2006). En el contexto actual de cambio global, con aumento continuo de las temperaturas, y un incremento del riesgo de sequía en la región mediterránea (IPCC 2019), se espera una reducción considerable del caudal que provocaría la transición de ríos permanentes a estacionales, mientras que otros muchos desaparecerán (Álvarez Cobelas et al. 2006).

Además, el cambio climático puede interactuar con otros factores de estrés para las especies como diferentes tipos de contaminantes o la radiación ultravioleta, por lo que podemos observar tanto efectos directos como indirectos derivados de este proceso (Blaustein et al. 2010). Esto es especialmente acuciante en las montañas mediterráneas donde el efecto del cambio climático y un mayor uso del agua podría reducir considerablemente el hábitat de gran parte de estas especies, determinado por la estrecha afinidad que tienen estos líquenes anfibios por estos ecosistemas acuáticos.

Conclusiones

Dada la especificidad que tienen los líquenes anfibios por el medio acuático, especialmente ligada a necesidades ambientales como la estabilidad del sustrato y ausencia de eutrofización, los cursos de agua de montaña concentran una mayor diversidad de líquenes. Estas restricciones hacen que sean un grupo muy vulnerable al cambio climático, ya que estos ríos y arroyos de montaña presentan una gran dependencia de las precipitaciones.

Contribución de los autores

Gregorio Aragón: Conceptualización, Investigación, Metodología, Redacción – borrador original, Redacción – revisión y edición, Supervisión, Validación. Patricia Pineros: Investigación, Metodología, Validación. Marina Vicente: Investigación, Redacción – borrador original. Gil Fernando Giménez: Investigación. Pilar Hurtado: Investigación, Metodología, Redacción – borrador original, Redacción – revisión y edición, Visualización.

Agradecimientos

P.H. posee una ayuda postdoctoral "Margarita Salas" otorgada por el Ministerio de Universidades y financiada por el programa Next Generation EU Recovery.

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Anexo/Appendix

Anexo 1. Listado de especies con indicación de las estructuras de reproducción sexual y las provincias (Península Ibérica). “Flora iberica” (Castroviejo 1986-2012)” fue seguida para las abreviaturas de las provincias.

Appendix 1. Species list showing the structures of sexual reproduction and the provinces (Iberian Peninsula). “Flora iberica” (Castroviejo 1986-2012) was followed for the provinces.